Die Verwaltung der Burgergemeinde Bern ist – bedingt durch deren Einrichtungen – weitgehend dezentralisiert. 1952 wurde der Sitz der Zentralverwaltung von der Bundesgasse in das jetzige Burgerhaus an der Amthausgasse 5 verlegt, wobei diese Besitzung durch Neubauten nach der Kochergasse hin erweitert wurde. Im Burgerhaus befinden sich die Präsidialabteilung mit der Burgerkanzlei, die Sitzungszimmer und die Finanzverwaltung. Im Neubau an der Kochergasse 6 ist die DC-Bank untergebracht, an der Kochergasse 4 die Domänenverwaltung und der Forstbetrieb. Die Verwaltung der übrigen Abteilungen wird am Sitz der Einrichtung besorgt, d.h. im Burgerlichen Jugendwohnheim, im Burgerspittel am Bahnhofplatz, im Burgerspittel im Viererfeld, im Kultur-Casino, in der Burgerbibliothek Bern und im Naturhistorischen Museum. Die Verwaltungen der einzelnen Abteilungen werden von der Präsidialabteilung koordiniert.
Wie bei anderen Gemeinden des öffentlichen Rechtes untersteht die Verwaltung der Burgergemeinde Bern der Aufsicht des Kantons.
Die Burgergemeinde Bern ist steuerpflichtig, soweit ihr Vermögen und die Erträge nicht ausschliesslich der Fürsorge dienen. Sie ist auf die Erträge ihres Vermögens und ihre unternehmerische Tätigkeit angewiesen.